Darren Aronofsky est né le 12 février 1969 dans une famille juive de New York. Il s'intéresse assez vite à l'art et entre à l'université Harvard pour étudier les techniques de réalisation et d'animation. Il y fait la rencontre de Sean Gullette avec qui il tourne son court métrage de fin d'études, Supermarket Sweep.
En février 1996, il parvient à rassembler les 60 000 dollars nécessaires pour la réalisation de son premier long métrage, ?, qui sera un véritable succès, remportant de nombreux prix et souvent classé parmi les 10 meilleurs films de l'année.
Il enchaîne en 2000 avec Requiem for a dream, adaptation du roman éponyme de Hubert Selby : un film choc sur l'addiction sous toutes ses formes, montrant la décadence infernale d'un quatuor noyant son quotidien dans des visions faussées du paradis et de la célébrité, avec Jared Leto, Jennifer Connelly, Ellen Burstyn et Marlon Wayans.
En 2006, il réalise The Fountain, un film fantastique avec l'acteur australien Hugh Jackman et l'anglaise Rachel Weisz, racontant une histoire d'amour sur trois périodes différentes (XVe siècle, années 2000 et un futur indéterminé).
En janvier 2008, il commence le tournage de The Wrestler ; bien que Nicolas Cage ait un temps été envisagé pour le rôle principal, c'est finalement Mickey Rourke qui est choisi par Aronofsky. Ce film marque ainsi le retour de Mickey Rourke, après plusieurs années passées loin des écrans de cinéma. The Wrestler sort le 17 décembre 2008 aux États-Unis et le 18 février 2009 en France. Le film reçoit un très bon accueil par la critique, remportant plusieurs récompenses dont le Lion d'or à la Mostra de Venise. Le film a également reçu deux nominations aux Oscars : Meilleur actrice dans un second rôle et Meilleur acteur.
Il est un temps pressenti pour réaliser le remake du film Robocop de Paul Verhoeven, mais le projet est finalement abandonné par la MGM pour des raisons financières.
En 2010, il sort Black Swan avec Natalie Portman, Vincent Cassel, Mila Kunis, Barbara Hershey et Winona Ryder, qui connaît lui aussi un grand succès et gagne de nombreux prix, notamment l'Oscar 2011 de la meilleure actrice pour Natalie Portman.
Il présidera le jury de la 68ème édition de la Mostra de Venise du 31 août au 10 septembre.
Il a vécu de 2001 à 2010 avec l'actrice Rachel Weisz, la mère de son fils, Henry.
